禅宗是一个充满矛盾的宗教。它的僧侣们都很博学，但却特别强调返璞归真，即通过突然悟道回归本来自性清净心。禅宗传统上十分拘泥形式，是中世日本最中国化的教派。禅师对其弟子享有绝对的权威。然而禅宗同时又敢于打破传统习俗，有些绘画作品上描绘了禅宗的智者撕毁佛经的场景——这是为了证明起作用的是宗教体验而不是念经。在刻板的僧侣生活中，为了检验他们在长时间冥想中对佛教的理解，僧侣们与方丈会面时进行平等且充满生机的交流。佛教强调对一切生灵怀有悲悯之心，而禅宗却接纳了许多以“为领主杀敌”为己任的武士。有些军事首领鼓励他的手下修行禅宗，希望加强他们的责任感。更有甚者，有些北条氏和足利氏的统治者亲自尝试进行禅宗的冥想修行。
禅宗影响了中世纪日本的艺术。最美丽的花园位于禅宗的寺院，很多还是由方丈设计的。最著名的龙安寺，寺内一块白砂地上安放着十五块岩石，其他地方布满了苔藓、灌木、树林、池塘和溪流，朴素程度只是略有不及。这些元素分布在小范围内，岩石比拟悬崖，耙沙比拟河流或大海，一个“小小的自然世界”就出现了。如果说有一个花园能令人感受到哲学意义上的静止，那么，说的大概就是大德寺和京都地方的禅宗花园。
禅宗僧侣，像如拙、周文和雪舟（1420—1506）皆是东亚的水墨画大师。周文曾画过一幅画，画上的人试着用葫芦捉鲶鱼。正如一个巴掌拍不响，用葫芦捉到鲶鱼也是不可能的，这体现了用一种逻辑性难题来阐述禅宗教义的艺术。雪舟既用破墨式手法（用挥洒的笔墨表现一整座大山），也用一种比较平常的书法手法。由于艺术家的创作被视作基于冥想得到的领悟，因此人们认为一道瀑布或一只站在晚秋光秃秃的枝丫上的乌鸦，其宗教性并不亚于神秘的禅宗创始人菩提达摩。
能戏
足利文化的另一个重要产物是能戏，这是一种带有神秘色彩的戏剧，相类似的戏剧在东亚其他地方都没有出现。这种戏剧形式到今天依然存在，是世界上现存最古老的传统戏剧。这种戏剧在近似正方形的露天木制舞台上由男性演员表演，他们穿着华丽的服装，带上神秘表情的彩绘雕刻面具。现在许多面具和服装都成了日本的“国宝”。在长笛和鼓声的伴奏下，合唱队吟唱出台词，语言是诗歌形式的，动作缓慢且是风格化的：绕着舞台转圈可以代表旅行，手垂直上举可以代表读信。在大多数戏剧中，到了关键时刻，主角会被别人的灵魂附体并且表演舞蹈（灵魂附身在日本民间宗教中是一个普遍现象，也发生在《源氏物语》中）。一场演出包含几出能剧，为了缓解紧张气氛，中间通常穿插一种叫“狂言”的滑稽短剧。
