迎来“政治决战之年”的2001年，森喜朗政权继续呈下滑态势。中小企业经营者福祉事业团事件、外务省机密费流用事件等政府丑闻相继被媒体爆出，震惊朝野，使得原本就如风中之烛的森政权更加摇摇欲坠。
面对千载难逢的有利时机，在民主党1月20日举行的党大会上，意气风发的鸠山由纪夫放出“参院选取得压倒性胜利，提前举行总选举，年内取得政权”的豪言。为了达到选举后使执政党在参院中的议席不过半数的目标，民主党开始积极倡导建立在野党选举合作体制。虽然当时最主要的三大在野党――民主党、自由党与社民党之间在历史渊源、政治主张等方面存在着多重矛盾，统一步调绝非易事，但在推翻自民党夺取执政权的共同奋斗目标下，三党还是达成共识：在不制定统一政权构想的前提下建立选举同盟。
一切似乎正一步步向着鸠山由纪夫期待的方向发展，但自民党又岂会坐以待毙，心甘情愿地将执政宝座拱手让人？事实上，自民党的绝地反击彻底打乱了鸠山率领下的在野党联盟的如意算盘，形势瞬间急转直下。
小泉改革的冲击和鸠山辞职
2001年4月26日，小泉纯一郎临危组阁，取代了支持率已降至5%的森喜朗政权。打出“改变日本”、“无禁区的构造改革”等旗号登场的小泉凭借极具煽动力的演说和个人色彩厚重的“表演秀”迅速在国民中掀起一股强劲的“小泉旋风”。在三个月后举行的参议院选举中，自民党挟此“奇风”席卷64个议席取得大胜――执政梦再一次与民主党擦肩而过。
突然引爆的“小泉人气”无疑是民主党此番失利的最主要原因，但民主党自身暴露出的脆弱性与党首鸠山由纪夫在党内凝聚力的欠缺也不容忽视。参院选举前夕，作为改宪派的党代表鸠山由纪夫与护宪派的副代表横路孝弘之间的分歧助长了党内不同派别间的暗中较劲，而此时已是党内多数派的新生代成员与老资历政治家之间的对立也日益明显。各派别、各年龄层党员所持主张的不一致性已然成为民主党的一大隐患。
选举结束后，怀着强烈危机意识的鸠山对民主党的人事进行调整，改变原来由菅直人负责政策与国会对策、熊谷弘负责包括选举对策在内的党务的所谓“双干事长”制，将原干事长代理熊谷变为国对委员长，大胆起用民主党后起之秀前原诚司接任干事长代理，从而使党务大权集中到菅直人一人手中。鸠山此举试图通过加强“鸠山 菅”的双人体制增强党内的向心力。但是，作为当初在党首选举中力挺鸠山取代菅直人的核心人物的熊谷弘与菅直人之间尖锐对立并未因此得到缓解。在菅直人取代鸠山重返党代表宝座的2002年12月，熊谷与佐藤敬夫等5人一起离开了民主党。
鸠山改组民主党人事不久后的2001年9月11日，美国发生震惊世界的“9 11事件”。小泉内阁在事发八天后的9月19日便迫不及待地推出了包括派遣自卫队在内的七项应对举措并决定在当月27日开始的临时国会上通过以后方支援美国为内容的“反恐特措法案”。与从始至终就坚决对该法案说“不”的社民党与自由党不同，作为民主党最高领导的鸠山由纪夫对此问题的前后立场发生了很大动摇。起初，他主张“应当在现行法律框架下考虑该如何支援美国”，但在与小泉纯一郎进行了党首会谈之后，他的立场随即发生180度的大逆转，认为“如果现行法律做不到，制定新法也是可以的”。而民主党内各派系的分歧也在此次大争论中暴露无遗。来自旧社会党的横路孝弘主张“新法不要论”，干事长菅直人却公开表示“法制上的准备必不可少”。党首的左右摇摆以及不同出身背景、不同年龄段的民主党人相互间步调的参差紊乱进一步加深了外界对民主党“令人费解的政党”的印象。
9月23日，民主党再次举行党代表选举。鸠山由纪夫虽然战胜另外三位候选人菅直人、横路孝弘、野田佳彦取得三连任，但党内的纷乱局势却并没有因此得到缓解。为回报支持自己连任党代表的中野宽成，鸠山在新一轮的人事任免中将举足轻重的干事长一职委派给了中野。这一带有“露骨的论功行赏”色彩的人事任免不仅引来党内的一片非难之声，更使民主党在国民中的支持率猛跌到危险的。
为了力挽狂澜拯救自己与民主党的命运，鸠山由纪夫开始酝酿民主党与自由党的合并计划，并在与自由党党首小泽一郎的接触中就此达成共识。但是民主党内对民自合并的反对浪潮远比鸠山想象的更加强烈。2002年11月30日，民主党实力派人物羽田孜、菅直人、野田佳彦、横路孝弘召开会议，一致决定敦促鸠山由纪夫“让”出党代表的职位。三天后的12月3日，重压之下的鸠山正式辞职，结束其对民主党三年零两个月的独立领导。
